После перехода в 1453 году Константинополя под власть османов церковный престол возглавил Патриарх Геннадий Схоларий (1453-1456, 1458, 1462-1464). Он отказался от унии с Римом и стал гражданским главой православных в Османской империи.
Согласно османским законам, патриархи Александрии, Антиохии и Иерусалима, почти на четыре столетия попали в подчиненное положение к местоблюстителям кресла Константинопольского патриарха. Многие из последних злоупотребляли своими полномочиями, чем нанесли серьёзный ущерб Церкви. Патриарх Кирилл V (1748-1757), отойдя от установленных Собором 1484 года требований, изменил порядок приема в Православие римо-католиков. Именно с подачи КП в середине XVIII века османы ликвидировали Печскую (Сербскую) Патриархию и Охридскую автокефальную архиепископию, созданную при Юстиниане Великом.
Притесняемая османами Константинопольская Церковь искала поддержку, прежде всего, у «Третьего Рима» – Государства Российского. Именно этим было вызвано согласие Константинопольского Патриарха Иеремии II на признание в 1589 году патриаршества на Руси. Окружное Соборное Послание Восточных патриархов 1848 года провозгласило православный народ хранителем истины в Церкви. Тогда же в освобожденной от османов Греции автокефалию получила Элладская Церковь.
Автокефалию Болгарской Церкви, возвращенную ей турецким султаном по настоянию европейцев, константинопольские иерархи признать отказались. В 1872 году Поместный Собор объявил её раскольничьей и обвинил в ереси этнофелитизма (создание Церквей по национальному признаку). Лишь после второй мировой войны патриарх Константинопольский Максим согласился признать болгарскую автокефалию, о чём греки до сих пор жалеют.
Проблемы с признанием Константинополем испытывали православные Патриархаты Грузии и Румынии. Восстановление же в конце 20-х годов прошлого века автокефалии Сербской Православной Церкви, как ни странно, не встретило со стороны Константинополя возражений.
Патриарх Мелетий IV (Метаксакис) в 1922 году упразднил автономию Греческой Архиепископии в США, чем спровоцировал разделение в американском и греческом Православии. В 1923 году он созвал «Всеправославный Конгресс» из представителей всего пяти Православных Поместных Церквей и провел через этот неканонический орган решение об изменении богослужебного календаря, что вызвало церковную смуту, породившую так называемый «старостильный» раскол. Тогда же Мелетий активно добивался отрыва от РПЦ епархий в Финляндии, Эстонии и Латвии, что при полном содействии местных антисоветских правительств привело к образованию малочисленных автономных национальных церквей в подчинении Константинополя.
После победы Турции в греко-турецкой войне (1919-1922) и заключения в 1923 году Лозаннского мирного договора патриарх Мелетий IV поддержал призывы «воинствующего эллинизма», которые привели к исходу с территории Малой Азии почти двухмиллионной грекоязычной паствы КП, вследствие обмена их на мусульман из Греции. После оставления им кафедры приход Вселенского патриаршего престола составляла лишь стотысячная православная греческая община Константинополя (Стамбула).
Патриарх Афинагор I возглавлял Константинопольскую кафедру в 1948-1972 годах. Антигреческие погромы 1950-х годов привели к массовой эмиграции паствы КП. В результате в Турции к настоящему времени её численность свелась к двум-трем тысячам греков, живущих в стамбульском квартале Фанар, а также на Принцевых островах в Мраморном и островах Имврос и Тенедос в Эгейском морях.
Пытаясь восстановить влияние Афиногор обратился за помощью к США и странам Запада, в которых проживала почти пятимиллионная паства зарубежной Константинопольской Церкви. Он снял анафему, наложенную Патриархом Михаилом I Кируларием (1033-1058) на отделившихся от Православия в 1054 году представителей Западной Церкви.
Однако это не облегчило положение Фанара. В 1971 году турецкие власти закрыли Богословскую Академию на острове Халки, вскоре после чего Патриарх Афинагор I умер. Его сменил патриарх Димитрий (1972-1991), при котором значимых изменений не произошло.